3. RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Enfermedades emergentes y reemergentes de plantas causadas por hongos y oomycetos
Los hongos fitopatógenos son los principales responsables de enfermedades emergentes y reemergentes en plantas (Anderson et al., 2004). En este mismo sentido, se ha demostrado, a través de diferentes ejemplos históricos, que la introducción de patógenos a nuevas áreas es el factor direccionador más importante de emergencia de enfermedades en las plantas (Talhinhas et al., 2017; Anderson et al., 2004). Dentro de las enfermedades ocasionadas por estos patógenos en la región tenemos:
El mal de Panamá
Una enfermedad de plantas de la familia Musaceae causada por el ascomyceto Fusarium oxysporum f.sp. cubense (Foc) (Ploetz, 2015) del cual se han caracterizado cuatro razas: FocR1, que afecta las variedades de banano Gros Michel y Lady Finger; FocR2, ataca las mismas variedades que R1 y plátanos de cocción; FocR3, ataca el género Heliconia; y FocR4, que afecta todas las variedades comerciales (Ploetz, 2006), esta última se divide en la raza 4 trópical FocR4T y la raza 4 subtrópical. Esta enfermedad fue descrita por primera vez en Panamá en 1949, donde una epidemia de FocR1 causó que la variedad Gros Michel fuera reemplazada por la variedad resistente Cavendish (Thangavelu et al., 2021). No obstante, esta enfermedad se hizo recurrente en 1970 en el sur de Asia y Australia, donde se detectó la nueva raza 4 tropical (Foc R4T) causando daños devastadores. En adelante, se extendió del sureste de Asia a India, Pakistán y África (Ordonez et al., 2015; Zheng et al., 2018) llegando a América en 2019, donde se reportó la raza FocR4T en Colombia (García-Bastidas et al., 2020) no encontrando nuevos reportes en otros países en la región. Esta raza se reclasificó a la especie F. odoratisinum (Maryani et al., 2019).
El ciclo de la enfermedad, causada por FocR4T, comienza con el inóculo que pueden ser microconidias consideradas los principales propagulos infectivos, y clamidosporas, que permanecen hasta 30 años en el suelo (Ploetz, 2006). Estas luego germinan sobre las raíces y penetran hasta el tejido vascular limitándose al xilema, en el que ocasionan decoloración y posterior marchitez de la parte aérea (Warman y Aitken, 2018). Se debe resaltar que las fuentes de diseminación del patógeno son el material de propagación vegetal, las herramientas de trabajo, el agua de riego y las malezas (Pegg et al., 2019), por lo cual el conocimiento de estas fuentes ha permitido el establecimiento de planes de contingencia en diferentes países que incluyen el diagnostico, erradicación, confinamiento, contención, entre otros de Foc, y están diseñados para evitar un brote eventual de FocR4T en la región (Pérez-Vicente, 2015).
La Antracnosis
El género fúngico Colletotrichum causa antracnosis y otras enfermedades en diferentes cultivos en Latinoamérica, tal es el caso de las especies: C. truncantum, reportado por primera vez afectando tomate en México (Sánchez et al., 2019), Colletotrichum gossypii var. cephalosporioides, ocasionando ramulosis en algodón en Colombia (Moreno y Burbano, 2016), C.grossum, agente causal de antracnosis en mango en Cuba (Manzano-León et al., 2018), y C. gloeosporioides en Oxalis corniculata en Brasil (Bellé et al., 2019).
Colletrotichium cuenta con cerca de 200 especies, todas fitopatógenas (Marin-Felix et al., 2019). La enfermedad más recurrente es la antracnosis (de Silva, 2019), que se caracteriza por el desarrollo de lesiones oscuras y hundidas, presentes en hojas, tallos y frutos, con una masa de esporas de color rosado a salmón en el centro (Kumar, 2015). Esta enfermedad reemergente es común a muchos cultivos en diferentes países del mundo (Kumar, 2015; Da Silva et al., 2020).
Las especies de Colletotichium se agrupan en 14 complejos (caudatum, graminicola, spaethianum, destructivum, acutatum, dematium, gigasporum, gloeosporioides, boninense, truncatum, y orbiculare, dracaenophilum, magnum, yorchidearum) (Marin-Felix et al., 2019; Damm et al., 2019), los cuales se han definido con la combinación de marcadores moleculares y características de patogenicidad, metabólicas y ecológicas (Liu et al., 2016) dado que difieren en su estilo de vida, encontrando así fitopatógenos, endófitos, saprófitos e incluso patógenos de humanos (Da Silva et al., 2020).
La pudrición del cogollo de la palma aceitera
Esta enfermedad reemergente fue descrita por primera vez en Latinoamérica, en Surinam en 1920 (Malaguti, 1953). Posteriormente se extendió a Panamá (Richardson, 1995), Colombia (De Rojas y Ruíz, 1972), Ecuador, Perú y Brasil (De Franqueville, 2003). Phytophthora palmivora fue reconocido como el agente causal en Colombia (Torres et al., 2010) y en 2014 se le atribuyó una nueva epidemia en este mismo país (Mosquera et al., 2014).
P. palmivora es un Oomycete [del orden Peronosporales] que forma esporangios ovalados sobre el tejido de la palma, así como clamidosporas, las cuales funcionan como estructuras de resistencia en el suelo e infectan raíces que actúan como fuente de inóculo. Así, la infección inicia en las hojas con zoosporas que se enquistan, germinan y penetran a través de los estomas de la planta (Sarria et al., 2016; Vélez et al., 2014). La sintomatología inicia en los bordes de las hojas más jóvenes con lesiones húmedas cafés y de forma irregular que, posteriormente, aumentan en número y tamaño y que con la emergencia de los tejidos foliares se extienden hasta la zona meristemática de la hoja donde pueden llegar al corazón y terminar con la destrucción de la yema (Torres et al., 2016; Torres et al., 2010). Condiciones de lluvias y humedad altas son esenciales para el desarrollo de la enfermedad (Torres et al., 2016).
Tizón tardío de la papa
Es la enfermedad más devastadora en el cultivo de papa y es ocasionada por Phytophthora infestans, que también afecta otras Solanáceas (Céspedes et al., 2013). Este patógeno se introdujo en Europa en 1840 causando la hambruna irlandesa de la papa (Goss et al., 2014) y en América se sugiere que su origen puede estar en sudamérica (Gomez-Alpizar et al., 2007; Berkeley, 1948) o en México (Goss et al., 2014).
P. infestans es un oomycete hemibiotrófo, heterotálico de micelio diploide y con reproducción sexual y asexual (Fry et al., 2008). El ciclo de enfermedad inicia con la llegada de esporangios que liberan zoosporas que se enquistan, germinan y penetran a través de células epidermales o de estomas foliares (Grenville-Briggs y West, 2005). La sintomatología inicia con lesiones necróticas acuosas sobre el borde de la hoja y el tallo, que avanzan hasta producir un tizón sobre la planta, días después el micelio emerge a través de los estomas y se forman nuevos esporangios (Widmark, 2007). Los esporangios se dispersan por agua y viento, pero, cuando ocurre reproducción sexual hay formación de oosporas que sobreviven en el suelo (Drenth et al., 1995). El tizón tardío de la papa se considera una enfermedad emergente y reemergente, debido a las apariciones del patógeno en nuevas localizaciones y el cambio frecuente en las poblaciones mundiales que imposibilitan su manejo (Fry et al., 2015; Milgroom, 2017).
Diferentes especies de hongos y oomycetos fitopatógenos obedecen a otros factores direccionadores, como es el caso de la evolución de la interacción planta-patógeno, ocasionando que los microorganismos tengan diferentes mecanismos de evolución y especiación. Estos mecanismos han permitido el salto y la expansión de hospederos, dentro de los que se incluyen mutaciones, transferencia horizontal de genes, hibridación, eventos de recombinación sexual e intercambio nuclear (Corredor-Moreno, 2020). Algunos últimos reportes de enfermedades emergentes y reemergentes causadas por hongos y oomycetos durante los años 2018 a 2019 en Latinoamérica son presentados en la tabla 1.
Tabla 1
Algunos primeros reportes de enfermedades causadas por hongos y
oomycetes en cultivos de América Latina en los años 2018-2019.
Este estudio
Enfermedades emergentes y reemergentes causadas por bacterias fitopatógenas
Las bacterias adquieren rasgos novedosos mientras interactúan con su hospedero, presentando una alta tasa de mutación. Así mismo, éstas tienen la capacidad de obtener material genético nuevo a través de reordenamiento o transferencia de plásmidos entre diferentes especies bacterianas o mediante fagos, logrando así adaptación a nuevos entornos, irrumpir las defensas del hospedero y adquirir nuevos factores de virulencia (Gootz, 2010; Greger, 2007). Adicional a estos procesos, la evolución de la interacción planta-bacteria patógena se da a partir de interacciones coercitivas mediante manipulación sensorial (Rowe et al., 2018). Algunas enfermedades causadas por patógenos bacterianos son:
Enfermedades causadas por el género Pectobacterium
Pectobacterium (antes Erwinia carotovora) es un género de bacterias Gram negativas, anaerobias facultativas (Adeolu et al., 2016). Contiene 17 especies fitopatógenas reconocidas: actinidiae, aquaticum, aroidearum, atrosepticum, betavasculorum, brasiliense, cavasculorum, carotovorum, fontis, odoriferum, parmentieri, parvum, polaris, polonicum, punjabense, versatile y wasabiae, y dos especies propuestas aún no validadas: peruviense y zantedeschiae (Alcorn et al., 1991; Gallois, et al.,1992; Dees et al., 2017; Gardan et al., 2003; Nabhan et al., 2013; Khayi et al., 2016; Sarfraz et al., 2018; Portier et al., 2019; Pédron et al., 2019; Oulghazi et al., 2019; Waleron et al., 2019; Portier, et al., 2020; Pasanen et al., 2020).
Las cepas de este género se adaptan a un amplio rango de hospederos, ocasionando diversas enfermedades (Meng et al 2017; van der Wolf et al., 2017). Así, se ha reportado P. carotovorum afectando tomate y espatifilo en Argentina (Alippi y López, 2009). P. aroiderum en lechuga, col china y pimiento en Brasil (Barroso et al., 2019;Moraes et al., 2020). En tanto, las especies P. atrosepticum, P. brasiliense, P. carotovorum, P. odoriferum, P. parmentieri, P. peruviense, P. polaris y P. punjabense son asociadas a papa (Nabhan et al., 2013), siendo la más relevante P. brasiliense (Duarte et al., 2004) que además causa enfermedad en calabacín (Brasil), tomate (Colombia) (Jaramillo et al., 2017) y pimiento (Venezuela) (Gillis et al., 2017).
Una enfermedad relevante generada por especies del género Pectobacterium es la pata negra de la papa, aunque también hay otros agentes causales asociados como la bacteria Dickeya solani (Cardoza et al., 2017). Esta enfermedad se caracteriza por una decoloración negra de los tallos y un rápido marchitamiento, amarillamiento y necrosis de las hojas por la presencia de bacterias en el tubérculo madre (Kim et al. 2009, Charkowski, 2015; Pérombelon, 2002; Yap et al., 2004). Por su parte, los tubérculos infectados desarrollan lesiones acuosas, sufren pudrición blanda y son de color cremoso o negro, además de presentar mal olor en infecciones secundarias (Kim et al., 2009; Yap et al., 2004).
Rayado bacteriano del maíz
Xanthomonas vasicola pv. vasculorum es el agente causal del rayado bacteriano del maíz (Studholme et al., 2020), enfermedad reportada por primera vez en Sudáfrica en 1949 (Dyer, 1949) y en Brasil y Argentina en el año 2018 (Leite et al., 2018; Plazas et al., 2018). Esto último le atribuye su carácter de emergente.
El ciclo de enfermedad de esta bacteria inicia con el inóculo del patógeno en residuos del cultivo, que se dispersa en gotas de lluvia o por el riego, infectando nuevas plantas donde penetra a través de aberturas naturales o heridas y posteriormente colonizando el tejido (Castro et al., 2020). La sintomatología inicia con pequeñas lesiones en las hojas inferiores y luego en el dosel medio superior, las cuales coalescen para formar líneas delgadas, largas, con márgenes ondulados, de color amarillo o naranja y con un halo amarillo a contraluz (Dyer, 1949). Esta bacteria sobrevive en suelo y hospederos alternos, de los que se han identificado 15 nuevos, sugiriendo que el manejo de malezas y la rotación de cultivo son claves para controlar el patógeno (Hartman et al., 2020).
Enfermedades causadas por Xylella fastidiosa
Xylella fastidiosa es una especie de bacteria Gram negativa, la cual fue reportada inicialmente en Estados Unidos, causa la enfermedad de Pierce (PD) en la vid y es transmitida por vectores de la subfamilia Cicadellinae, superfamilia Cercopoidea y potencialmente de la superamilia Cicadoidea (Mazzaglia et al., 2020) que se alimentan del xilema (Almeida & Nunney, 2005; Chen et al., 2007). X. fastidiosa presenta seis subespecies, cada una con un rango y distribución geográfica específicos: X. fastidiosa subsp. fastidiosa, causante de la enfermedad de Pierce (EP) y quemadura foliar del almendro (ALF), originaria de Centro y Suramérica; X. fastidiosa subsp. sandyi, causante de la quemadura de la hoja de adelfa y reportada inicialmente en EE. UU; X. fastidiosa subsp.multiplex, asociada con enfermedades de más de 30 especies de plantas y nativa de zonas templadas y subtropicales de norte y Sudamérica; X. fastidiosa subsp. pauca, originaria de Sudamérica, presente en Centroamérica, causante de la clorosis variegada de los cítricos (CVC) y la crespera de la hoja de café (CLS) (Lopes et al., 2020; Nunney, 2014; Saponari et al., 2017); X. fastidiosa subsp. morus, asociada a quemadura foliar de morera en EE. UU; y X. fastidiosa subsp. tashke, causando la quemadura de la hoja de chitalpa en EE. UU (Mazzaglia et al., 2020). La distribución geográfica del género Xylella sugiere que las diferentes especies evolucionaron separadamente, aumentando su variabilidad genética por introducción de cepas de X. fastidiosa a nuevas áreas geográficas y recombinación con cepas endémicas (Mazzaglia et al., 2020; Nunney et al., 2014).
En los insectos vectores, las bacterias colonizan el intestino anterior, pero no sistémicamente, por lo cual, el ciclo de enfermedad de X. fastidiosa inicia con la inoculación realizada por el insecto vector en la planta hospedera y la posterior colonización y multiplicación en el xilema, donde los haces vasculares son atacados por enzimas degradadoras de pared celular vegetal (Roper et al., 2007). Finalmente se presentan los síntomas de enfermedad de acuerdo con el patosistema (Rapicavoli et al., 2018). Actualmente se han descrito 343 especies de plantas, 163 géneros y 64 familias hospederas de X. fastidiosa (Chatterjee et al., 2008). En la tabla 2 se presentan otras enfermedades emergentes y reemergentes causadas por bacterias y reportadas en Latinoamérica a partir del 2019.
Tabla 2
Enfermedades emergentes y reemergentes causadas por bacterias fitopatógenas y
reportados en Latinoamérica.
Este estudio
Enfermedades causadas por Candidatus Liberibacter
Candidatus Liberibacter es un género de bacterias Gram negativas que se alojan en los tubos cribosos del floema de las plantas. Son biótrofas obligadas, difícilmente cultivables y transmitidas por insectos vectores de hábito chupador, que se alimentan de la savia del floema (Haapalainen, 2014). El rango de hospederos de Ca. Liberibacter está restringido a los de su insecto vector, que son Pysilidos (Hemíptera) (Sarkar y Ghamin, 2020). En la tabla 3 se exponen las especies hasta ahora reportadas, su rango de hospederos y sus respectivos vectores.
Tabla 3
Especies de Candidatus Liberibacter reportadas hasta la actualidad.
Este estudio
Las especies de Ca. Liberibacter son específicas, tanto para su hospedero como para su vector (tabla 3). Por ejemplo, Ca L. solanacearum afecta plantas de la familia Solanaceae, causando la punta morada de la papa, el Zebra chip, el variegado del chile y el permanente del tomate; estas especies han sido emergentes en Sudamérica, así como sus haplotipos A y B (Melgoza et al., 2018). De igual manera, Caicedo et al (2020) reportó por primera vez a Ca L. solanacearum (haplotipo A) causando decoloración de la hoja en uchuva y tomate de árbol en Ecuador, cuyo vector es Bactericera cockerelli. Todos los reportes de Ca Liberibacter en Latinoamérica se consideran emergentes, dado que los agentes causales aumentan su localización geográfica o rango de hospederos (Anderson et al., 2004), sumado a que la expansión de la enfermedad depende de la capacidad de dispersión del vector, como el caso de HLB (Huangbloging o enfermedad del dragón amarillo) en cítricos causada por Ca. L. asiaticus y cuyo vector es Diaphorina citri (Hall, 2013).
Enfermedades causadas por Candidatus Phytoplasma
Candidatus Phytoplasma es un género de bacterias fitopatógenas de la clase Mollicutes que carecen de pared celular, por lo cual adquieren formas pleomórficas (Namba, 2019). Los fitoplasmas pueden colonizar el floema de las plantas y son transmitidos por hemípteros de las familias Cicadellidae, Cixidae, Cercopidae, Psyllidae y Fulgoridae, en los cuales invaden sus glándulas salivales y el sistema digestivo (Ferriol-Marchena et al., 2013).
Hasta el año 2000 se conocían 15 grupos y más de 40 subgrupos de fitoplasmas, debido al uso del análisis de secuencia del gen del ARNr 16S y la región espaciadora (Lee et al., 2000; Lee et al., 2006), pero actualmente hay 27 grupos que presentan una amplia distribución a nivel mundial (tabla 4), la cual depende del rango de hospederos y vectores, siendo Latinoamérica una de las regiones más afectadas (Pérez-López et., al, 2016). Dentro de estos encontramos a Ca. P. asteris (tabla 4), reportado en Cuba afectando caña de azúcar (Acosta et al., 2011), hoja de albahaca (Arocha, Piñol, Picornell, Almeida, Jones & Boa, 2006), papaya (Acosta et al., 2011), fresa (Ferriol-Marchena et al., 2013) y pasto napier (Acosta et al., 2018); mientras que en Colombia se ha encontrado asociado a marchitez letal de la palma aceitera (Álvarez et al., 2014), enfermedades en árboles urbanos (Franco-Lara et al., 2020) y elefantiasis del banano (Aliaga et al., 2018).
Por su parte, Ca. P. aurantifolia se ha reportado causando escoba de bruja en Tilo, en México; (Taheri et al., 2011), en guayacán, en Brasil; (Mafia et al., 2008), en papaya (Arocha, Piñol, Picornell, Almeida & Jones, 2006) y en níspero, en Cuba (Arocha et al., 2009). Síntomas de escoba de bruja también son causados por Ca. P. brasiliense en hibisco, en Brasil (Montano et al.2001) y por Ca. P. hispanicum en Calafate, en Chile (Madariaga y Ramírez, 2019). Ca. P. pruni (tabla 4) está presente en Latinoamérica afectando diferentes cultivos: En Bolivia, al pimiento marrón, fresa, molle y arracacha (Arocha et al., 2010); en Chile, a la cereza (González et al., 2011); en Argentina, a la remolacha (Fernández et al., 2020) y a la ciruela (Bongiorno et al., 2020); en México, al amaranto (Rojas-Martínez et al., 2009) y en Brasil, a Melothria pendula (Guglielmi y Arocha, 2019).
Varias enfermedades causadas por fitoplasmas han dado lugar a numerosos primeros reportes, por tanto, se consideran emergentes. La sintomatología causada por fitoplasmas varía según el patosistema (Hogenhout et al., 2008), aunque existen algunos síntomas generales como filodia, retraso en el crecimiento, formación de escobas de bruja, amarillamiento, entre otros (Oshima et al., 2013).
Enfermedades de plantas causadas por virus
Los virus son agentes no vivos, constituidos por una o más moléculas de ácidos nucleicos empaquetadas dentro de una cubierta proteica, que por su imposibilidad de replicarse fuera del hospedero son patógenos obligados (Gergerich y Dolja, 2008). El primer virus vegetal descrito fue el mosaico del tabaco (TMV) en el siglo XIX (van Regenmortel, 2004) y desde entonces se han reportado más de 1000 especies diferentes en cultivos de importancia económica (Roossinck, 2011), se destaca su abundancia en plantas silvestres (Roossinck, 2012; Hopkins et al., 2014).
Un factor importante para los virus vegetales es la dispersión y la transmisión en el que los vectores tienen un papel fundamental (Morin et al.1999). Los vectores son principalmente insectos, destacando la mosca blanca, trips y áfidos, los cuales son transmisores de varias especies de virus en un amplio rango de hospederos (Roossinck, 2015), pero también existen nematodos, quitridios y plasmodioforidos. De acuerdo con la variabilidad genética y la constante emergencia de enfermedades causadas por virus, se conocen cuatro escenarios que favorecen este fenómeno, los cuales tienen que ver con cambios en: (a) la planta hospedera y/o ecología del virus; (b) la composición genética de la población del hospedero; (c) la composición genética de la población del virus; y (d) la ecología y la composición genética del vector (Jones et al., 2009). De manera más reciente, McLeish et al., (2019) afirman que los cambios en el rango de hosperos de virus vegetales son fundamentales para la emergencia de estos. A su vez, estos procesos evolutivos están dados por factores intrínsecos, como los rasgos genéticos, y extrínsecos, como la distribución, abundancia e interacción de especies.
Dentro de los virus vegetales se destaca la familia Geminiviridae con 10 géneros, resaltando los begomovirus con más de 320 especies; están conformados por un ADN circular bipartita de cadena sencilla (Pei et al., 2020) con dos variables: ADN – A y ADN – B. Afectan varios cultivos de importancia económica (Tamime, 2019), mencionándose el virus del rizado amarillo de la hoja del tomate (TYLCSV), el virus Chino del tomate (CdTV), virus del enrollamiento de la hoja de la papaya de China (PaLCuCNV), virus de Tailandia (TYLCTHV), virus del rizado de la hoja de algodón Multan (CLCuMuV), virus del mosaico amarillo de la Euphorbia (EuMV), entre otros (Chowda-Reddy et al., 2012; Guo et al., 2015; Weng et al., 2015).
De otra parte, los virus de la familia Closteoviridae son virus filamentosos, compuestos de ARN monocatenario de cadena positiva. Entre estos destaca el virus de la tristeza de los cítricos (CTV), que causa una enfermedad de importancia económica a nivel mundial (Candresse y Fuchs, 2020) y la cual es transmitida por áfidos (Toxoptera citricida y Aphis gossypii), presentes en Centro y Sur América (Yokomi, 2019). La sintomatología de la enfermedad provocada por CVC se presenta en una tríada: decaimiento del árbol generalizada (tristeza), agujeros en el tronco y finalmente clorosis en las hojas. Aún sin síntomas puede ser devastadora en pocos días, dependiendo de variables como la cepa viral, el hospedero, el injerto y las condiciones ambientales (Rivas-Valencia et al., 2017; 2020). Se considera una enfermedad emergente en Latinoamérica debido a su rápida expansión geográfica y la presencia de nuevos casos (Contreras–Maya y Villegas-Monter, 2020).
También cabe mencionar la familia Potyviridae, compuestos de ARN monocatenario de cadena positiva (Tatineni, 2017) y representados por 8 géneros (Valli et al., 2015), los cuales afectan muchos cultivos (Tatineni, 2017). Su trasmisión es por áfidos, artrópodos, plasmodioforidos (Wylie et al, 2017) y por semillas. Se ha reportado esta familia en aproximadamente 20 especies vegetales, incluyendo los virus del mosaico de la soja (SMV), mosaico de la lechuga (LMV), mosaico de calabacín amarillo (ZYMV), mosaico transmitido por semillas de guisantes (PSbMV), mosaico de la sandía y el virus Y de la papa (PVY) (Revers y García, 2015).
Enfermedades causadas por viroides
Los viroides son patógenos exclusivos de plantas constituidos por ARN circular no codificante (246 a 463 nucleótidos) y, a diferencia de los virus, carecen de cápside (Tsagris et al., 2008). La transmisión de viroides puede darse por daño mecánico de la planta, por semilla y/o polen, pero no por vectores (Singh et al., 2003; Kryczyński et al., 1988). Las especies de viroides se asignan en dos familias taxonómicas, según sus propiedades estructurales y funcionales. Estas son Pospiviroidae y Asunviroidae (Flores y Owens, 2021), con 29 y cuatro especies respectivamente (Di Serio et al., 2014).
En Latinoamérica se destacan diversas enfermedades causadas por viroides, como el viroide del tubérculo fusiforme de la papa (PSTVd) (Pospiviroidae), aislado por primera vez en árboles de aguacate en Perú (Querci, 1995). Este viroide afecta plantas ornamentales (Solanaceae y Asteraceae) (Verhoeven et al., 2010), papa y tomate (Seigner et al., 2008; Ling et al., 2014). Los síntomas típicos de PSTVd son acortamiento de entrenudos y pecíolos, enanismo, epinastia severa y arrugamiento de las hojas (Owens, 2007); en la papa, los tubérculos se elongan tras la infección, con aparición de ojos prominentes, y ahusamiento de estos.
En la misma vía, el viroide del enanismo del lúpulo (HSVd) es de importancia en cultivos de cítricos en Latinoamérica, ha sido reportado en Cuba y es transmitido por material agrícola contaminado o lesiones causada por áfidos en cítricos como el toronjo (Soto et al., 2008). Además de cítricos (Rutaceae), el HSVd se ha identificado en un amplio rango de familias de plantas (Moraceae, Rosaceae, Anacardiaceae y Malvaceae) (Maddahian et al., 2019; Luigi et al., 2013; Vamenani et al., 2019). En la tabla 5, se presentan algunos primeros reportes para especies de virus y viroides causando enfermedad en plantas en Latinoamérica.
Tabla 4
Clasificación
actual de los grupos de Candidatus Phytoplasma.
Este estudio
Tabla 5
Primeros reportes de enfermedades emergentes
y causadas por virus en Latinoamérica entre los años 2012-2020.
Este estudio
De acuerdo con los resultados de esta revisión, América Latina presenta un gran número de primeros reportes de enfermedades en plantas en los últimos cinco años y, de acuerdo con los criterios presentados por Anderson et al., (2004), son consideradas emergentes porque son causadas por patógenos de nueva aparición; tanto hongos, como oomycetes, bacterias, virus y viroides. En esta misma vía se lograron evidenciar cambios con respecto a su distribución geográfica, rango de hospederos e incluso la aparición de nuevas especies, variantes, cepas y patovares de los patógenos, lo cual también son factores que permiten incluir a estas enfermedades como emergentes (Nunley et al., 2014; Daszak et al., 2000; Pérez-López et., al, 2016). Este es el caso de los grupos de fitoplasmas (tabla 4), los cuales, además de producir la enfermedad descrita inicialmente y en el hospedero inicial, han tenido una ampliación en el rango de especies hospederas (Franco-Lara et al., 2020; Aliaga et al., 2018). Por otra parte, debe mencionarse el caso contrario. Algunas especies patógenas se especializan en determinado número de especies de plantas e incluso se encuentran circunscritas dentro de determinada región geográfica dando lugar a nuevos grupos, como es el caso de Xylella fastidiosa y sus subespecies (Mazzaglia et al., 2020).
En términos de enfermedades reemergentes cabe mencionar aquellas históricas como el tizón tardío de la papa, que sigue causando problemas a pesar de la aplicación de programas de manejo (Fry et al., 2015). En esta misma dirección, la antracnosis sigue siendo un problema para Latinoamérica, en especial porque hay diferentes especies y complejos de Colletotrichum que causan esta enfermedad dependiendo del cultivo (Silva et al., 2020); encontrando además otras problemáticas asociadas a este género de hongos (Moreno-Moran y Burbano-Figueroa, 2016). Dentro de este mismo ejemplo, se puede mencionar las especies bacterianas del género Pectobacterium cuyas estrategias de control a veces no son efectivas, dando lugar a epidemias que son favorecidas bajo el escenario del cambio climático (Nabhan et al., 2013), además de la variabilidad del patógeno, lo que ha conllevado a la identificación de nuevas especies y subespecies que generan enfermedades en un mismo hospedero o en otros (Charkowski, 2018).
Varios factores que han favorecido la emergencia y reemergencia de enfermedades en plantas en Latinoamérica se identificaron en esta revisión, pudiéndose mencionar, entre ellos, la biología de los vectores, ya que en algunos casos la transmisión de enfermedades se ha dado por procesos de especificidad (tabla 3), pero en otros de inespecificidad, como para X, fastidiosa, en el que varios vectores pueden transmitir una misma subespecie que es el caso de CVC en Sao Paulo (Almeida et al., 2005).
La evolución de la interacción planta-patógeno es otro factor para mencionar, debido a que los patógenos pueden generar cepas más virulentas, existiendo una ruptura de la resistencia en la planta. A manera de ejemplo, el Virus Y de la papa (PVY) y sus cepas necrogenicas son consideradas reemergentes, debido a los filogrupos R1 y R2 que se originaron por procesos de recombinación (Karasev et al., 2013; Gibbs et al., 2017). En Sudamérica, R2 ha desplazado las cepas no recombinantes y tanto R1 como R2 han superado los genes de resistencia presentes en plantas de papa a nivel mundial (Gibbs et al., 2017).
Finalmente, se encontraron especies de virus y viroides causando emergencia y reemergencia de enfermedades en Latinoamérica. Esto se evidencia no solo a través de los primeros reportes (tabla 5), sino en el estudio de los posibles vectores y de la imposibilidad de establecer estrategias de manejo, debido a la gran velocidad de evolución, el salto y expansión de hospederos y a los cambios en la distribución geográfica, lo cual obedece a diferentes factores direccionadores (Jones et al., 2009; Debat et al., 2020; Gobatto et al., 2014; McLeish et al., 2019).
Fernanda Sánchez fersafra@gmail.com
